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为了镇住祸髅，迈克尔森家族的四人发誓彼此分离，新奥尔良恢复了往日的和平。这种和平安宁的日子过去了七年，文森特、弗莱娅、海莉和约书亚尽量避免各种族之间产生矛盾。可海莉却接到神秘瀑布魔法学校打来的电话，霍普被停学了。霍普遗传了父亲克劳斯的一些性格，聪明又桀骜不驯。她为了筹钱去找父亲，偷偷将自己的血卖给了同学亨利。属于新月狼族的亨利平日总受人欺负，他喝下霍普的鲜血是为了成为狼人与吸血鬼的混种，变得更强壮。但是他选择从图书馆楼顶跳楼自杀以转化成吸血鬼的办法，必然会引起学校的注意。于是校方决定暂停霍普和亨利的学业，
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一千多年前的欧洲，几个孩子为了躲避父亲的追杀而四处躲藏，以至于人们经常会发现被吸干鲜血的尸体。慢慢的他们开始厌倦了这种逃亡的生活，其中的芬恩和科尔认为父亲只是追杀克劳斯，其他人没必要受牵连。但二哥以利亚却坚持团结在一起，不能单独抛下克劳斯。最小的妹妹丽贝卡则对二哥的话唯命是从。在一次袭击车队后，众人发现几名死者衣着华丽，很可能是到附近城堡参加舞会的贵族。丽贝卡想冒充他们，混入人类社会之中。以利亚担心不熟悉贵族的习惯、风俗，很可能会露馅，弄巧成拙。这时以利亚敏锐的听觉发现了掩盖在衣服和箱子里的呼吸声，车里还
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马塞尔统治新奥尔良已经五年了，这五年吸血鬼与巫师之间谨慎遵守着当年的约定。文森特掌握了巫师团体的领导权后，也积极防止团体内的活跃份子闹事，努力维持来之不易的太平日子。一些外来吸血鬼听说克劳斯被抓都纷纷跑来新奥尔良寻求报复的机会，其中有一位欧洲贵族阿里斯泰·迪凯纳。他被克劳斯转化后屠杀了全族的人，还被克劳斯的父亲迈克尔追杀了几个世纪，因此对克劳斯恨之入骨。如今他找上门来准备一雪前耻。海莉在玛丽的帮助下找齐了六支狼族的毒液，她在一间酒吧里找到了最后一支狼族的最后血脉，基林·马尔罗，最终她获得了解药唤醒了芙蕾雅
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家族凝聚力量。千年前始祖吸血鬼家族相互以此为誓。他们约定生死相随，不离不弃。如今，千年已逝，家族纽带不再牢固。岁月、悲惨经历和对权利的渴求让始祖家族四分五裂。距离迈克尔森家族的核心成员克劳斯、以利亚、丽贝卡和科尔每人吸收1/4的黑暗魔法和祸髅后逃离新奥尔良为了让他们所爱的城市和霍普安全，已经过去了七年。在此期间，文森特和约书亚主持一场几乎没有冲突的Big Easy，而海莉和芙蕾雅看着霍普成长为青少年，最终选择把她送到萨尔瓦托学校所以卡罗琳可以照顾她。
